Las primeras composiciones musicales que realizó en el cine fueron para películas pertenecientes al género de la comedia, como es el caso del filme Cómo robar un millón, protagonizado por Audrey Hepburn y Peter O'Toole. Sin embargo luego de alcanzar el éxito en 1972 con la banda sonora de La aventura del Poseidón, fue encasillado por las empresas cinematográficas como especialista en la composición de música para películas del género cine catástrofe. John Williams ganó fama por su versatilidad a la hora de componer tanto jazz, música para piano, así como música sinfónica. Recibió su primera nominación a los premios Óscar por la banda sonora de la película Valley of the Dolls, de 1967. Ganó su primer premio, un Óscar a la mejor banda sonora, por El violinista en el tejado, en 1971.
En 1974, recibió la propuesta de Steven Spielberg para componer la música de The Sugarland Express, película en la que Spielberg debutaría como director. Spielberg confió en Williams para proveer a sus películas los sonidos que deseaba, por lo que, un año después, volvieron a reunirse, esta vez con motivo de la película Tiburón. Esta exitosa película y su memorable banda sonora le valieron a Williams su segundo Óscar (el primero para Mejor banda sonora original) y sus primeros BAFTA, Globo de Oro y Grammy. En el mismo período, Spielberg le recomendó a John Williams a su amigo y colega George Lucas, que necesitaba un compositor para su ambiciosa película épica espacial, Star Wars.
Williams utilizó una gran orquesta sinfónica (la Sinfónica de Londres), a la manera de Richard Strauss y compositores de la edad de oro de Hollywood, como Erich Wolfgang Korngold y Max Steiner. El tema principal se convirtió en uno de los más popularmente conocidos en la historia de las películas de cine, y temas como el de la princesa Leia y el de la Fuerza son ejemplos del uso de leitmotiv. La película y la banda sonora fueron muy populares; de hecho, la banda sonora vendió más de 4 millones de copias, haciéndolo uno de los álbumes no-pop más exitosos en la historia de la grabación, y la banda sonora sinfónica más vendida de la historia. Con su composición, Williams ganó su tercer Óscar.
Williams utilizó una gran orquesta sinfónica (la Sinfónica de Londres), a la manera de Richard Strauss y compositores de la edad de oro de Hollywood, como Erich Wolfgang Korngold y Max Steiner. El tema principal se convirtió en uno de los más popularmente conocidos en la historia de las películas de cine, y temas como el de la princesa Leia y el de la Fuerza son ejemplos del uso de leitmotiv. La película y la banda sonora fueron muy populares; de hecho, la banda sonora vendió más de 4 millones de copias, haciéndolo uno de los álbumes no-pop más exitosos en la historia de la grabación, y la banda sonora sinfónica más vendida de la historia. Con su composición, Williams ganó su tercer Óscar.
Durante los siguientes años, compuso las bandas sonoras de películas como Encuentros Cercanos del Tercer Tipo (1977), Superman, y Tiburón 2, y luego fue llamado para componer la banda sonora de El Imperio contraataca, segunda parte de la trilogía original de Star Wars, donde introdujo la famosa “Marcha Imperial” como tema para el Imperio Galáctico y, principalmente, para Darth Vader. La trilogía concluyó en 1983, con Return of the Jedi, siendo composiciones destacadas de la banda sonora el Tema del Emperador (Emperor's Theme) y Celebración Ewok y Finale.
La llamada Colaboración Williams-Spielberg regresó con Raiders of the Lost Ark (1981), lo que le reportó a Williams otra nominación al Óscar con una banda sonora que cuenta con temas tan famosos como Raiders March, tema principal de Indiana Jones. La colaboración con Spielberg continuó con otra obra maestra del cine: E.T., el extraterrestre (1982), con la cual Williams ganó su cuarto Óscar. Posteriormente realizaron juntos El imperio del Sol, de 1987, y continuó hasta el presente, abarcando desde éxitos de taquilla (Jurassic Park y Saving Private Ryan), y tragedias sombrías (La lista de Schindler), con esta banda sonora, Williams consiguió su, hasta ahora, último Óscar.
En el nuevo milenio, Williams fue llamado para componer la banda sonora de la adaptación al cine de la serie de libros de Harry Potter. Se encargó de la composición en las tres primeras películas de la franquicia. Compuso Hedwig's Theme, pieza característica de la saga que se empleó en todas las cintas. Williams no pudo aceptar el encargo de componer la música para Harry Potter y el cáliz de fuego debido a que ya tenía otras cuatro bandas sonoras que desarrollar en ese año: Múnich, Memorias de una Geisha, Star Wars Episodio III: La Venganza de los Sith y La Guerra de los Mundos.
John Williams tiene una amplia variedad de composiciones que abarcan bandas sonoras, conciertos, temas para televisión y obras festivas, entre otras. El estilo más común de las composiciones de Williams suele ser descrito como una forma de neoromanticismo, principalmente con influencias de compositores del romanticismo alemán como Richard Wagner, Max Steiner y Erich Wolfgang Korngold. Al igual que varios compositores de dicho período (principalmente Wagner) hace uso recurrente del leitmotiv; sus leitmotiv han identificado a personajes (por ejemplo la "Marcha Imperial" a Darth Vader, la pieza "Gilderoy Lockhart" a dicho personaje), objetos (el "Tema del Arca" en Raiders of the Lost Ark), criaturas (Fawkes el Fénix, en Harry Potter y la cámara secreta, el tema del Tiburón en la película Tiburón), lugares ("El mar de dunas de Tatooine", en Star Wars), etcétera.
